La Plaza Mayor, una de las más bellas de la Comunidad de Madrid, alberga emblemáticos edificios como el Ayuntamiento y la Casa del Pósito (granero comunal). Pese a que es parecida a otras plazas castellanas porticadas, tiene una personalidad propia pues los edificios se apoyan en columnas y pilastras de piedra de Colmenar (la misma que se usó para las fuentes de Neptuno y Cibeles en Madrid). Se construyó entre 1676 y 1794 sobre un barranco usando un sistema de puentes y arcos que se elevan sobre el Arroyo Zacatín.
A su espalda, se localizan los jardines del Zacatín, donde se puede visitar el Arco del Puente del Zacatín, que supera el desnivel que hay entre la villa y los arrabales. Sentarse junto a la fuente del Zacatín, también llamada del Barranco, y disfrutar de estos apacibles jardines llenos de terrazas es viajar al siglo XVI.
En una plaza contigua a la Plaza Mayor llamada Plaza del Mercado, se encuentra la iglesia de Santa María la Mayor, que fue construida por la Orden de Santiago en el siglo XIII y no pasa desapercibida por su imponente aire de fortaleza. El presbiterio está adornado con frescos de Ulpiano Checa. Precisamente, cerca de la iglesia está el impresionante museo dedicado a este pintor, que es uno de los platos fuerte de cualquier visita a Colmenar de Oreja.
Por último, la ermita del Cristo del Humilladero alberga la imagen del patrón de la villa, a unos 600 metros de la Plaza Mayor. La ermita está rodeada de un magnífico entorno de jardines que invitan a pasear y tomarse un momento de descanso.
El nombre de la villa procede de Apis Aureliae (en referencia a las colmenas -Apis- y al nombre del castillo prerromano de Aureliae cuyos restos están en la provincia de Toledo).
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